Впечатляющая галерея кино- и телевизионных ролей Терри О'Куинна включает в себя множество разнообразных ролей. Он стал известен благодаря роли внешне мягкого, но на самом деле маниакального владельца дома в леденящем душу фильме Джозефа Рубена «Отчим». Хотя он продолжил играть главные роли в фильмах «Узники солнца» и «The Forgotten One», чувствовалось, что ему лучше даются роли второго плана, например, Говарда Хьюза в диснеевском «The Rocketeer».

Другие фильмы, в которых он снимался, — это «Old School», «Секретные материалы: Борьба за будущее», «Primal Fear», «Призраки Миссисиппи», «Tombstone», «Слепая ярость», «Young Guns», «Чёрная вдова», «Врата Рая» и «Places in the Heart».

О'Куинн играл в телесериалах «Тысячелетие» и «Harsh Realm» Криса Картера, а также в «The West Wing», «Alias» и «Jag». Он снимался в качестве приглашённой звезды в сериалах «Закон и порядок», «Секретные материалы» и «Розуэлл».

На Бродвее О'Куинн появлялся в постановках «Foxfire» и «Curse of the Aching Heart», а также во внебродвейном спектакле «Ричард III».